Op het grondgebied van Koekelare woonden al boeren in de bronstijd (voor 2000 v. Chr). Ze lieten een aantal grafvelden met cirkelvormige brandgraven na. Uit keramiekvondsten en sporen van ijzerbewerking blijkt dat het gebied ook tijdens de Keltische ijzertijd bewoond bleef. In de Gallo-Romeinse periode werd de eeuwenoude Brugse Heirweg verder benut en kwam er een Romeinse legerweg bij: de Steenstraat. Die vormt nu een deel van de zuidgrens van de gemeente.
Een overvloed van scherven, een brandgraf en talrijke karrensporen laten veronderstellen dat hier een bloeiende nederzetting bestond. De Franken palmden die nederzetting in. In een oorkonde bevestigde koning Karel II de Kale de benedictijnen van het Noord-Franse Saint-Amand les Eaux als bezitters van het grote domein in Cokenlare. De monniken kerstenden de streek en kozen als patroonheilige Martinus, de soldaat-bisschop die bij de Franken erg geliefd was. De van oorsprong Germaanse en door de kerk overgenomen gebruiken leven voort op 11 november, wanneer Sint-Maarten gevierd wordt. Kinderen trekken dan zingend en met een brandende kaars in een uitgeholde biet door de straten. Op dit eerste lichtfeest van de winter verjagen ze met 'ruusbuusbuus' de boze geesten en smeken ze om appelen en peren, symbolen van de vruchtbaarheid.
Aan het einde van de 9de eeuw plunderden de Noormannen Koekelare. De bevolking wierp een ovale vluchtburcht op in de kromming van de Sint-Maartensbeek, waar later het Oosthof kwam.
Pas in 1106 keerde de rust terug. De graaf van Vlaanderen stimuleerde de ontginning van de Utfanc, het woeste noordelijke deel van de gemeente. Hij schonk de parochie aan de benedictijnen van Sint-Omaars, die er een priorij vestigden. Daaruit blijkt de centrumfunctie van Koekelare, die in de 14e eeuw nog versterkt werd als zetel van het Ambacht dat Koekelare, Ichtegem, Eernegem en Aartrijke omvatte. Eeuwenlang hadden de gemeenten hetzelfde wapenschild: drie zilveren 'bezanten' op een azuren veld. Bezanten zijn munten geslagen door de Byzantijnse keizer. Walter IV, heer van Koekelare, bracht het wapen in 1252 mee van zijn kruisvaart. De heren van Koekelare hadden hun residentie op het Oosthof, toendertijd een omwalde hoeve met een uitgebreid jachtgebied, de warande.
Ook in de Nieuwe Tijd bleef Koekelare een centrum. De schepenbank van het Brugse Vrije besliste hier een leprozerie voor de hele streek op te richten. Talloze melaatsen kregen een paar honderd meter buiten het centrum een onderkomen. Tijdens de godsdienstonlusten aan het einde van de 16de eeuw werd de leprozerie op gedoekt. De geuzen vernielden de kerk en de parochie liep leeg. Mondjesmaat steeg het bevolkingscijfer weer tot 1400 inwoners. Oorlogen, pest en vooral hongersnood remden de bevolkingstoemane echter opnieuw af. Vanaf 1750 klom het cijfer gestaag een een eeuw later telde Koekelare 3500 inwoners. Vooral het gehuht om de herberg Mokker breidde zich uit. De wijk, waar veel armen woonden, bleef meer dan een eeuw 'bekeringsgebied' en werd in 1925 een zelfstandige parochie. Tot omstreeks 1970 de werkgelegenheid in eigen streek toenam, waren in die wijk ook de meeste 'fransmans' of grensarbeiders te vinden.
Na de Eerste Wereldoorlog verdeelde de schoolstrijd de bevolking in twee kampen. De gespletenheid werkte na de Tweede Wereldoorlog door, vooral tijdens vier ophefmakende verkiezingsronden in 1952-54.
In 1971 fuseerden Bovekerke en Zande met Koekelare, samen 7800 inwoners. In 1976 was het aantal inwoners gedaald tot minder dan 7500. Sociale verkaveling, dorpskernvernieuwing en dorpskernversteviging dreven vanaf 1985 het bevolkingscijfer weer op.
